Weinebrugge, toegewijd aan de aartsengel Michaël, moet als parochie reeds bestaan hebben rond de jaren 800. Vanaf 926 werd de parochie beheerd door de kanunniken van Sint Donaas te Brugge.
De eerste kerk, een houten gebouwtje, stond middenin het nu nog bestaande kerkhof. De eerste stenen kerk werd gebouwd in het begin van de 13e eeuw. In 1425 lieten de Brugse oproerlingen tegen Filip de Goede het kerkje in vlammen opgaan. Ook later gebouwde kerken werden in vlammen gezet, in 1579 op bevel van de toenmalige Brugse magistraat, en in 1674 door het Franse garnizoen.
In 1711 herrees de kerk uit haar puin, maar niet voor lang: in 1797 richtten de Franse troepen het gebouw in als paardenstallen. Na het verdrag van Napoleon met de Paus, werd de kerk in 1802 weer opengesteld voor de eredienst.
Sint-Michiels werd groter. Pastoor Lammens liet een grotere kerk bouwen op de plaats waar de kerk zich nu bevindt. Op 29 september 1862, feest van de H. Michiel, werd de nieuwe kerk in gebruik genomen; de klokkentoren kwam er pas in 1873. Op een zonnige Pinksterdag, 28 mei 1944, werd de kerk tijdens een hevig luchtbombardement volledig vernield.
Op 8 januari 1950 wijdde bisschop Mgr. Lamiroy de eerste steen van de nieuwe en huidige kerk. Mgr. Desmedt zegende de kerk, nog zonder klokkentoren, in op 13 december 1953. Op 29 juli 1954 werd, met het plaatsen van de haan, de huidige kerk voltooid.